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E' situata nella Piazza di San Francesco, dove un tempo venivano tenute prediche all'aperto, secondo la consuetudine dei frati Francescani. Su questa piazza sono situate la grande chiesa di San Francesco e l'Oratorio di San Bernardino, l'una di fianco all'altra, esattamente come si trovano a Siena e ad Assisi. La facciata dell'Oratorio, realizzata da Agostino di Duccio (1457-61), è molto suggestiva per i finissimi bassorilievi e per la delicata policromia.
Questa opera fu realizzata in onore del Santo, il quale veniva spesso a Perugia alloggiando nel vicino convento di San Francesco e predicando alla gente sul prato davanti alla Chiesa di San Francesco. L'autore dell'opera, Agostino di Duccio, che risiedeva a Rimini, ove aveva decorato il Tempio Malatestiano, si ispirò, per realizzare la facciata, allo stile di Leon Battista Alberti. L'edificio, nella sua parte frontale, è composto da due pilastri laterali, ciascuno con due tabernacoli, che sorreggono un frontone e chiudono lo spazio intermedio, in cui è posto un portale con sopra una grande lunetta. Tutte queste parti sono decorate con dei pregevoli bassorilievi e dei panneggi molto mossi. 

 

 Nel timpano si nota "Gesù benedicente fra due angeli e serafini"; nel fregio è posta la scritta: "AUGUSTA PERUSIA MCCCCLXI". Nei tabernacoli superiori vi sono le statue di Gabriele e dell'Annunziata.  Invece in quelli inferiori le statue dei SS. Ercolano e Costanzo. Nella lunetta è raffigurato San Bernardino che sale al cielo in una mandorla di raggi fra angeli musicanti e cherubini. Sull'architrave del portale e sotto le due nicchie superiori ci sono 5 storie della vita del Santo;
negli stipiti 6 virtù e 6 gruppi di angeli musicanti. Se si considera la bellissima decorazione scultorea rinascimentale, quest'opera è senz'altro la più   importante situata a Perugia. 
All'interno dell'Oratorio, che risulta essere molto semplice, troviamo tre campate di volte gotiche costolate. L'altare maggiore è costituito da un Sarcofago Cristiano della metà

 

 del sec. IV. E' del tipo "a colonne", con Cristo in trono al centro e nelle edicole laterali la personificazione della Ecclesia e le figure degli apostoli. Sul coperchio, ai lati della tabula, scene del Vecchio Testamento; Noè sull'Arca, Giona; negli angoli due teste ritratto: in quella di sinistra è stata riconosciuta l'effige di S. Pietro. Il sarcofago fu utilizzato come sepolcro per il beato Egidio dalla fine del sec. XIII al 1887. Sulla sinistra è posta la pietra tombale di fra' Angelo, che fece costruire l'Oratorio. Dietro l'altare vi sono due porte che permettono l'accesso nell'Oratorio di S. Andrea, in cui si nota uno splendido soffitto a cassettoni intagliati e dorati (1558) e stucchi, seggi e pitture dei sec. XVIII e XIX (G. Lapis, M. Leopardi, C. Labruzzi, T. Matteini). All'interno dell'oratorio vi è la sagrestia in cui si trova la Cappella Baldeschi con dentro la tomba del giureconsulto Bartolo di Sassoferrato. Dietro l'Oratorio di San Bernardino vi è quello della Giustizia, del quale va menzionato il soffitto a cassettoni del '500 e delle bellissime tele settecentesche.

 

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